Развитие эпифитотий в природных фитоценозах и агроценозах
Болезни сельскохозяйственных растений развиваются и распространяются с очень высокими скоростями, так что если не применять жестких защитных мероприятий, таких как выведение устойчивых к болезням сортов или опрыскивания посевов ядохимикатами, то в годы, благоприятствующие паразитам, растительные популяции могут быть полностью разрушены. Для решения вопроса "Что делать?" фитопатологии обратили внимание на дикорастущие растения, популяции которых изучают ботаники-фитоценологи. Таким образом, две отрасли науки — агрономия и ботаника, развивавшиеся ранее параллельно, наконец, начали сливаться. Так возникли предпосылки для поиска ответов на два важных вопроса:
— почему дикие растения и их паразиты миллионы лет мирно сосуществуют без каких-либо защитных мероприятий;
- какие регулирующие механизмы нарушил человек в своей системе земледелия?
Паразиты в природных фитоценозах
Известный зоолог В. Н. Беклемишев в 1956 г. опубликовал работу под названием "Возбудители болезней как члены биоценозов" [1], в которой он рассматривал паразитов как совершенно необходимый компонент биоценоза вследствие двух важных свойств:
паразиты регулируют численность нормальных сочленов биоценозов, т.е. осуществляют регуляцию количественного состава биоценоза. Эта функция обычно лежит на летальных паразитах, убивающих зараженные растения (например, возбудители корневых гнилей, убивающих всходы) или стерилизующих их (например, растения, зараженные многими видами головневых грибов, не образуют потомства);
— они защищают сложившийся биоценоз от вторжения чуждых элементов, т.е. осуществляют регуляцию качественного состава биоценоза. Эту функцию исполняют чаще возбудители хронических болезней.
К сказанному можно прибавить еще одну эволюционную роль паразитов:
— исторически они способствуют дивергенции видов и увеличению биологического разнообразия.
Паразиты — регуляторы численности сочленов фитоценозов
Великий советский эколог Г. Ф. Гаузе на основании своих опытов с дрожжами и беспозвоночными животными создал учение об экологический нише (упрощенно — месте, занимаемом данным видом в сообществе). Закон Гаузе гласит, что два вида не могут длительное время занимать одну нишу, рано или поздно один вид вытесняется другим. Поэтому кажется странным существование сложных фитоценозов. Конечно, многие растущие вместе виды имеют разные ниши: один вид имеет поверхностные корни, распластанные в верхнем горизонте почвы, а второй — стержневой корень, уходящий вглубь. Один вид светолюбив и поднимает свои листья к солнцу, другой — теневынослив и может расти под пологом первого. Но все-таки у многих видов требования к условиям жизни сходные, тем не менее они мирно сосуществуют.
Все становится понятным, если к двум компонентам фитоценоза прибавить третий — специализированного паразита. В экологии важную роль играет частотно-зависимый отбор, поэтически названный "правилом белой королевы" [2]. Отбор направлен против генотипов, встречающихся с высокой частотой, вследствие чего как бы быстро они не размножались, их численность остается на одном месте. Применительно к фитопатологии это правило звучит так: "Чем выше численность генотипа (или вида), тем выше риск его поражения болезнями".
Более приспособленный вид при совместном росте вытесняет, согласно закону Гаузе, менее приспособленные, численность его увеличивается, но с увеличением численности усиливается его поражаемость специализированным паразитом, который уменьшает фотосинтетическую поверхность, продукцию семян, вследствие чего приспособленность этого вида (и численность его особей) сравнивается с менее приспособленными видами. Но и этим, получившим преимущества, видам их специализированные паразиты не дают воспользоваться возникшими благоприятными условиями. Таким образом, специализированные паразиты создают длительную возможность сосуществования разных видов, т.е. играют роль фактора, регулирующего существование сложных фитоценозов и соотношение численности составляющих их видов. Правомочность этого положения подтверждена математическими моделями и продемонстрирована многими наблюдениями, некоторые из которых приведены ниже.
Ветреница дубравная (Аnеmоnа nemorosa) образует огромное количество семян, и ее густые всходы могут вытеснить другие виды растений. Однако 20% проростков гибнут от корневой гнили ветреницы (возбудитель Stemphylium chartanum) еще до появления всходов.
В кормопроизводстве широко используют травосмеси бобовых (продуценты белка) и злаковых (продуценты клетчатки) растений, что полезно с точки зрения ветеринарной диетологии. Их исследования дают уникальный материал для изучения взаимодействия видов. Оказалось, что клевер вытесняет райграс вследствие поражения последнего корончатой ржавчиной. Если поле опрыснуть фунгицидом, убивающим ржавчину, то райграс будет вытеснять клевер. Ячмень вытесняет овес, если в почве присутствует овсяная нематода. В почве без нематоды овес вытесняет ячмень.
В смешанных лесах умеренной зоны снежные плесени, вызываемые сумчатыми грибами (Herpotrichia nigra и др.) на иголках молодых хвойных деревьев, ослабляют их и тем самым повышают конкурентоспособность лиственных пород. Трутовый гриб Phellinus weirii, распространяясь от зараженных растений к здоровым через корни, вызывает разреживание естественных лесов из сосны-псевдоцуги в Северной Америке. Просветы заполняются травами и другими лесными породами.
В зоне Средиземноморья повсеместно встречается сорняк Chondrilla juncea из семейства сложноцветных, но вред от него невелик, так как частота побегов никогда не превышает 20 единиц на 1 м2. Попав в Австралию и Северную Америку, этот сорняк стал там стихийным бедствием, так как размножился до 200 и более побегов на 1 м2. Фитопатологи нашли на родине растения его специфического паразита — ржавчину Puccinia chondrillinae и заразили ею сорняки в Австралии. Ржавчина не уничтожила сорняк, но снизила частоту его побегов до 20 на 1 м2, как и на родине. Та же ситуация наблюдалась и в Калифорнии (США), где под влиянием привезенной ржавчины частота побегов сорняка упала на 55—70%.
Таким образом, возбудители болезней способствуют снижению агрегации отдельных видов растений в фитоценозах, или, иными словами, увеличению дисперсности ценоза. Для того чтобы попасть на восприимчивый вид растения-хозяина, активно распространяющиеся паразиты (например, насекомые-фитофаги) или переносчики пассивно распространяющихся (грибов, бактерий, вирусов) в дисперсном фитоценозе должны тратить дополнительную энергию на поиск этого вида. Пассивно распространяющиеся паразиты в таких фитоценозах теряют значительную часть грибных спор или бактериальных клеток, осевших на поверхность устойчивых видов растений.
Все это приводит к низкому уровню болезни (X). Конечный уровень, около которого происходит стабилизация показателя X, голландский фитопатолог К. Цадокс назвал несущей способностью данного местообитания. После того как ценоз достигает несущей способности, рост популяции патогена прекращается (dx / dt = 0), хотя при этом новые повреждения растений появляются и исчезают. При уменьшении агрегированности растения-хозяина за счет выпадения устойчивых видов растений несущая способность местообитания паразита увеличивается до достижения равновесия на более высоком уровне X.
Согласно общей теории систем, чем более многочленна система, тем выше ее устойчивость в пространстве и во времени. Отсюда вытекает экологическое правило — "Разнообразие — это хорошо", а также фитопатологическое правило — "Отсутствие разнообразия — это риск".
Но встречаются чрезвычайно бедные фитоценозы, например, сосновый лес на песчаных дюнах или ковыльная степь, которые представлены одним доминирующим видом с незначительной концентрацией особей нескольких дополнительных видов растений. Оказалось, что однообразие таких ценозов мнимое, ибо доминантный вид представлен большим числом различающихся между собой генотипов, т.е. полиморфен. Полиморфизмом называют стабильное существование в популяции двух или большего числа генотипов. Помимо морфологического полиморфизма (существования в популяции нескольких групп индивидуумов, различающихся морфологией листа или какими-либо другими признаками), популяции широко представлены биохимическим полиморфизмом — различными формами функционально одинаковых ферментных белков. Однако биохимический полиморфизм не ограничен ферментными белками. Исследования, проведенные при изучении популяций дикорастущих растений в разных странах, показали, что эти популяции составлены из растений, имеющих различные гены ВУ. Это приводит к тому, что расы, вирулентные к одному генотипу доминирующего вида, авирулентны к другим генотипам, т.е. полиморфизм по генам вирулентности заменяет бедным фитоценозам межвидовое разнообразие. Например, в популяциях крестовника (Senecio vulgaris) у собранных в 25 местностях Великобритании 51 линии, 18 линий не имели генов устойчивости к возбудителю мучнистой росы Etysiphe fischeri, девять линий обладали по одному (различному) гену устойчивости к разным расам (шесть фенотипов устойчивости), пять линий имели по два гена устойчивости (четыре фенотипа), семь — по три гена (семь фенотипов), четыре линии — по четыре гена (три фенотипа), три — по пять генов (три фенотипа), два — по шесть генов (два фенотипа), один — семь генов и два — восемь генов (по одному фенотипу). Значит, среди 51 изолята выявлено 28 различающихся по гену устойчивости фенотипов. А у 24 изолятов гриба — возбудителя мучнистой росы, собранных в тех же местах, что и растения-хозяева, обнаружено 18 фенотипов вирулентности, причем только один из генов вирулентности оказался общим для всех изолятов. Таким образом, высокая степень дивергенции растений-хозяев по генам вертикальной устойчивости сопровождается высокой степенью дивергенции паразита по генам вирулентности [3]. Сходные результаты получены при изучении популяций диких злаков и их паразитов в Израиле, дикого льна и сои — в Австралии и в других странах.
Сложный многочленный фитоценоз, генетический полиморфизм входящих в него видов и большое количество патогенных организмов создают не только пространственно неоднородную среду, усложняющую поиск восприимчивых растений, но также разнообразие химических сигналов, влияющих на взаимоотношение различных патогенов с растениями-хозяевами и друг с другом. В ответ на стресс (включая заражение или питание насекомыми) растение реагирует каскадом синтеза сигнальных молекул, которые активизируют экспрессию генов защитного эффекта. При этом различные паразиты индуцируют разные сигнальные пути, что часто приводит к перекрестной защите от разных паразитов. Например, гусеница капустной белянки (Pieris гараё) при питании листьями резушки (Arabidopsis) стимулирует продукцию иммунного ответа, что не только препятствует питанию насекомого, но защищает от бактерий Pseudomonas syringae, Xanthomonas campestris и вируса курчавости репы. Ризобактерии, микоризные грибы, патогены и насекомые-вредители могут сенсибилизировать растения, индуцировать у них состояние предрасположенности, т.е. быстрый иммунный ответ на последующее заражение. Поскольку острый иммунный ответ сопровождается большими энергетическими затратами (реакция сверхчувствительности, синтез защитных белков и низкомолекулярных соединений), сенсибилизация позволяет эффективно экономить энергетические затраты и тем самым понизить цену устойчивости. Сенсибилизация здоровых растений может быть обусловлена выделением летучих соединений из пораженных соседних. Химические взаимодействия между патогенами и растениями создают сложную многослойную систему химических коммуникаций.
Таким образом, природные популяции растений полиморфны по генам ВУ. Однако ВУ имеет ряд недостатков:
— многие гены ВУ способны подвергаться эрозии вследствие накопления в популяциях вирулентных рас паразитов;
при очень высокой инфекционной нагрузке устойчивые растения несут огромные энергетические затраты, расходуемые на протекание реакции сверхчувствительности и синтез защитных соединений, которые часто превышают потери от заболевания;
— ВУ защищает от аллоинфекции (заражение инокулюмом, сформированном на других растениях), но не защищает от автоинфекции, многократного перезаражения растения собственным инокулюмом.
Рассмотрим, как популяции дикорастущих растений преодолевают эти недостатки.
1. Многочисленные опыты показали, что очень часто лишние гены вирулентности у паразита снижают его жизнеспособность и агрессивность. Например, если ген а1 нужен паразиту для поражения растений, имеющих ген устойчивости R1, то на таком растении этот ген не является лишним, он жизненно необходим, но для заражения растения, не обладающего геном R1, данный ген паразита не нужен, он лишний. Оказалось, что, будучи лишними, многие подобные гены не просто не нужны, но даже вредны, ибо паразит, ими обладающий, менее агрессивен, медленнее развивается в растении, образует меньше потомков и даже хуже зимует. Чем большим числом генов вирулентности обладает паразит, тем он менее жизнеспособен и агрессивен. Сейчас этому явлению получено объяснение. Как было сказано в гл. 2, вирулентность паразитов к растениям, имеющим гены ВУ, обусловлена изменением структуры молекулы эффектора, который вследствие этого перестает узнаваться R-белком. Иногда такие изменения слабо влияют на исполнение эффектором своих основных функций, и тогда вирулентный штамм сохранит свою первоначальную жизнеспособность, но может случиться, что потеря узнаваемости R-белком затронет функционально важный участок молекулы паразита, вследствие чего он станет менее агрессивным или жизнеспособным и не сможет накапливаться до эпифитотийного уровня. Например, продукт гена устойчивости дикого табака Nicotiana sylvestris соединяется с определенным участком белка оболочки (капсидным белком) ВТМ и передает сигнал о включении защитных реакций. Изменение структуры капсидного белка ВТМ, при котором он перестает узнаваться /{-белком растения, существенно не влияет на его способность кристаллизоваться и покрывать молекулу РНК (см. гл. 1). Поэтому известно много природных и полученных искусственно мутантов ВТМ, способных заражать N. sylvestris. А устойчивость другого дикого табака N. glutinosa обусловлена связыванием с функционально важным участком вирусного фермента РНК-репликазы, и возможные мутации, которые привели бы к потере узнавания вирусного белка R-белком растения, летальны, так как их носители неспособны реплицировать свою молекулу РНК. Поэтому, несмотря на то, что ген устойчивости перенесен во многие сорта культурного табака (см. гл. 4) более полувека назад, пет сообщений о потере сортами устойчивости.
Следовательно, благодаря тому, что в природных популяциях встречаются растения как обладающие разными генами устойчивости, так и не имеющие их, то и в популяции паразитов отбор не способствует накоплению рас, имеющих много лишних генов вирулентности, а, наоборот, способствует стабильному полиморфизму, наличию многих рас, имеющих отдельные гены вирулентности.
2. Полиморфизм по генам ВУ в популяциях дикорастущих растений сопровождается высоким уровнем общей горизонтальной устойчивости. Например, у диких родичей кукурузы Tripsacum и Teosinthe возбудитель северного гельминтоспориоза вызывает слабо спороносящие пятна, значительно более мелкие, чем у кукурузы. А ГУ, во-первых, снижает скорость роста болезни г, препятствуя эпифитотиям, и во-вторых, уменьшает вероятность возникновения новых генов вирулентности у паразитов. Дело в том, что новые гены вирулентности у паразитов возникают главным образом, в результате мутации, а мутация — случайное, редкое явление. Если гены вирулентности мутируют с частотой один на миллион ядер, то в популяции, состоящей из миллиарда спор, возможно возникновение тысячи мутантов, а в популяции, состоящей из тысячи спор, — ни одного. Снижая продуктивность спор паразита, ГУ уменьшает скорость его эволюции.
3. Наконец, дикорастущие виды часто отличаются высокой толерантностью, т.е. способностью формировать удовлетворительный урожай даже при сильной зараженности.
Например, дикое крестоцветное растение крестовник (Senecio vulgaris) часто поражается мучнистой росой крестовника. Расчеты показали, что при покрытии листовой поверхности колониями гриба на 75—100% и потере сухого веса листьев на 80%, снижение веса плодов составило всего 25%.